Milford urodziła się 23 marca 1948 roku. Swoje pierwsze kroki na scenie stawiała w Nowym Jorku w sztuce "Long Time Coming and a Long Time Gone", gdzie wystąpiła u boku Richarda Gere’a. W 1972 roku pojawiała się na Broadwayu za sprawą "Lenny’ego", opowiadającego o życiu kontrowersyjnego komika Lenny’ego Bruce’a.
Penelope Milford. Kariera filmowa
Na dużym ekranie zadebiutowała w 1970 roku. Była statystką w "Maidstone" Normana Mailera. W 1977 roku zagrała Lornę Sinclair w filmie biograficznym "Valentino" Kena Russella.Reklama
Rok później została obsadzona w "Powrocie do domu" Hala Ashby’ego. Zagrała Vi, której brat nie może dojść do siebie po powrocie z wojny w Wietnamie. Produkcja była nominowana do ośmiu Oscarów, w tym za najlepszy film roku. Milford miała szansę na statuetkę za rolę drugoplanową. Ostatecznie "Powrót do domu" wygrał w trzech kategoriach – najlepszy scenariusz oraz aktor i aktorka pierwszoplanowi (Jon Voight i Jane Fonda).
Milford pojawiała się na małym i dużym ekranie do końca lat 90. XX wieku. Grała epizody i postaci drugoplanowe, przede wszystkim szkolną psycholożkę w kultowej czarnej komedii "Śmiertelne zauroczenie". Nauczała także aktorstwa. Rozczarowana przemysłem rozrywkowym ostatecznie zrezygnowała z występów przed kamerą.
W 2003 roku zamieszkała w wiosce Saugerties w dolinie rzeki Hudson. Zajmowała się tam konserwacją zabytków i wsparciem lokalnej społeczności. Występowała także w tamtejszym teatrze. Ostatni raz pojawiła się na scenie w 2013 roku.
Penelope Milford. Jej brat także był aktorem. Odszedł w wieku 37 lat
Jej młodszy brat Kim Milford był także aktorem. Wystąpił na scenie w uznanych musicalach, między innymi "Rocky Picture Horror Show" i "Jesus Christ Superstar". Zmarł w 1988 roku z powodu komplikacji po operacji serca. Miał 37 lat.
